Tra il 1336 e il 1573, lo Shogunate Ashikaga governò il Giappone. Tuttavia, non era una forza governativa centrale forte, e infatti, l'Ashikaga Bakufu fu testimone dell'ascesa di potenti daimyo in tutto il paese. Questi signori regionali regnarono sui loro domini con pochissime interferenze o influenze dallo shogun di Kyoto.
Il primo secolo della dominazione di Ashikaga si distingue per la fioritura della cultura e delle arti, incluso il dramma Noh, e per la divulgazione del buddismo Zen. Nel periodo successivo di Ashikaga, il Giappone era sceso nel caos del Sengoku periodo, con diversi daimyo che si combattono per territorio e potere in una guerra civile lunga un secolo.
Le radici del potere di Ashikaga risalgono anche prima del periodo Kamakura (1185 - 1334), che ha preceduto lo shogunato di Ashikaga. Durante l'era Kamakura, il Giappone era governato da un ramo dell'antico clan Taira, che perse la guerra dei Genpei (1180 - 1185) contro il clan Minamoto, ma riuscì comunque a prendere il potere. L'Ashikaga, a sua volta, era un ramo del clan Minamoto. Nel 1336, Ashikaga Takauji rovesciò lo shogunato di Kamakura, sconfiggendo di nuovo la Taira e riportando al potere il Minamoto.
Ashikaga ha avuto la sua occasione in gran parte grazie a Kublai Khan, l'imperatore mongolo che ha fondato la dinastia Yuan in Cina. Le due invasioni del Giappone di Kublai Khan, nel 1274 e nel 1281, non ebbero successo grazie al miracolo del kamikaze, ma indebolirono significativamente lo shogunato di Kamakura. L'insoddisfazione pubblica per il dominio di Kamakura ha dato al clan Ashikaga la possibilità di rovesciare lo shogun e impadronirsi del potere.
Nel 1336, Ashikaga Takauji fondò il suo shogunato a Kyoto. Lo Shogunate Ashikaga è talvolta noto anche come lo shogunato di Muromachi perché il palazzo dello shogun si trovava nel distretto di Muromachi di Kyoto. Fin dall'inizio, la regola di Ashikaga è stata turbata da polemiche. Un disaccordo con l'Imperatore, Go-Daigo, su chi avrebbe effettivamente avuto il potere, portò all'imperatore a essere deposto a favore dell'Imperatore Komyo. Go-Daigo fuggì a sud e istituì la propria corte imperiale rivale. Il periodo tra il 1336 e il 1392 è noto come era delle Corti del Nord e del Sud perché il Giappone aveva due imperatori contemporaneamente.
In termini di relazioni internazionali, gli shogun di Ashikaga hanno inviato frequenti missioni diplomatiche e commerciali a Joseon in Corea, e hanno anche utilizzato il daimyo dell'isola di Tsushima come intermediario. Le lettere di Ashikaga sono state indirizzate al "re di Corea" dal "re del Giappone", indicando una relazione paritaria. Il Giappone ha anche intrattenuto relazioni commerciali attive con Ming China, una volta che la dinastia Mongol Yuan fu rovesciata nel 1368. Il disgusto confuciano della Cina nei confronti del commercio imponeva di mascherare il commercio come "omaggio" proveniente dal Giappone, in cambio di "regali" dai cinesi imperatore. Sia Ashikaga Japan che Joseon Korea hanno stabilito questa relazione tributaria con Ming China. Il Giappone commerciava anche con il Sud-est asiatico, inviando rame, spade e pellicce in cambio di legni e spezie esotiche.
A casa, tuttavia, gli shogun di Ashikaga erano deboli. Il clan non possedeva un vasto dominio domestico, quindi mancava la ricchezza e il potere del Kamakura o degli shogun Tokugawa successivi. L'influenza duratura dell'era di Ashikaga è nelle arti e nella cultura del Giappone.
Durante questo periodo, la classe dei samurai abbracciò con entusiasmo il buddismo Zen, che era stato importato dalla Cina già nel VII secolo. Le élite militari hanno sviluppato un'intera estetica basata su idee Zen su bellezza, natura, semplicità e utilità. Le arti tra cui la cerimonia del tè, la pittura, la progettazione del giardino, l'architettura e l'interior design, la disposizione floreale, la poesia e il teatro Noh sono state sviluppate secondo le linee Zen.
Nel 1467 scoppiò la lunga guerra di Onin. Presto si intensificò in una guerra civile a livello nazionale, con vari daimyo che combattevano per il privilegio di nominare il successivo erede del trono shogunale di Ashikaga. Il Giappone esplose in combattimenti tra fazioni; la capitale imperiale e shogunale di Kyoto è bruciata. La guerra di Onin segnò l'inizio del Sengoku, un periodo di 100 anni di continue guerre civili e tumulti. Gli Ashikaga presero il potere fino al 1573, quando il signore della guerra Oda Nobunaga rovesciò l'ultimo shogun, Ashikaga Yoshiaki. Tuttavia, il potere di Ashikaga terminò davvero con l'inizio della guerra di Onin.