All'inizio del 1937, il tenente Benjamin S. Kelsey, Project Officer per combattenti dell'esercito americano, iniziò a esprimere la sua frustrazione per i limiti di armamento del servizio per gli aerei da inseguimento. Unendosi al capitano Gordon Saville, un istruttore di tattica di combattimento presso la scuola tattica dell'Air Corps, i due uomini scrissero due proposte circolari per una coppia di nuovi "intercettori" che avrebbero avuto un armamento più pesante che avrebbe permesso agli aerei americani di dominare le battaglie aeree. Il primo, l'X-608, richiedeva un caccia bimotore e alla fine avrebbe portato allo sviluppo del Lockheed P-38 Lightning. Il secondo, X-609, richiedeva progetti per un caccia monomotore in grado di affrontare velivoli nemici in alta quota. Anche X-609 includeva un requisito per un motore Allison turbo sovralimentato con raffreddamento a liquido, una velocità di livello di 360 mph e una capacità di raggiungere 20.000 piedi in sei minuti.
In risposta a X-609, Bell Aircraft iniziò a lavorare su un nuovo caccia progettato attorno al cannone Oldsmobile T9 37mm. Per accogliere questo sistema d'arma, che doveva sparare attraverso il mozzo dell'elica, Bell impiegò l'approccio non ortodosso di montare il motore dell'aeromobile nella fusoliera dietro il pilota. Questo fece girare un albero sotto i piedi del pilota che a sua volta alimentava l'elica. Grazie a questa disposizione, la cabina di pilotaggio era posizionata più in alto, offrendo al pilota un eccellente campo visivo. Ha anche permesso un design più snello che Bell sperava potesse aiutare a raggiungere la velocità richiesta. In un'altra differenza rispetto ai suoi contemporanei, i piloti sono entrati nel nuovo aereo attraverso porte laterali che erano simili a quelle impiegate sulle automobili piuttosto che sul tettuccio scorrevole. Per integrare il cannone T9, Bell montato gemello .50 cal. mitragliatrici nel naso del velivolo. I modelli successivi incorporerebbero anche da due a quattro .30 cal. mitragliatrici montate dietro le quinte.
La prima volta in volo il 6 aprile 1939, con il pilota collaudatore James Taylor ai comandi, l'XP-39 si rivelò deludente poiché le sue prestazioni in quota non riuscivano a soddisfare le specifiche stabilite nella proposta di Bell. Attaccato al progetto, Kelsey aveva sperato di guidare l'XP-39 attraverso il processo di sviluppo, ma è stato contrastato quando ha ricevuto ordini che lo hanno inviato all'estero. A giugno, il maggiore generale Henry "Hap" Arnold ha ordinato al comitato consultivo nazionale per l'aeronautica di condurre test in galleria del vento sul progetto nel tentativo di migliorare le prestazioni. A seguito di questi test, NACA ha raccomandato che il turbocompressore, raffreddato con la paletta sul lato sinistro della fusoliera, fosse chiuso all'interno dell'aeromobile. Un simile cambiamento migliorerebbe la velocità dell'XP-39 del 16 percento.
Esaminando il progetto, il team di Bell non è stato in grado di trovare spazio all'interno della piccola fusoliera dell'XP-39 per il turbocompressore. Nell'agosto 1939, Larry Bell incontrò USAAC e NACA per discutere della questione. Durante l'incontro, Bell ha sostenuto il fatto di eliminare del tutto il turbocompressore. Questo approccio, con grande disappunto di Kelsey, fu adottato e i successivi prototipi del velivolo avanzarono utilizzando solo un compressore monostadio a velocità singola. Mentre questa modifica ha fornito i desiderati miglioramenti delle prestazioni a basse quote, l'eliminazione del turbo ha effettivamente reso il tipo inutile come un combattente di prima linea ad altezze superiori a 12.000 piedi. Sfortunatamente, il calo delle prestazioni a media e alta quota non fu immediatamente notato e la USAAC ordinò 80 P-39 nell'agosto 1939.
Inizialmente introdotto come Airacobra P-45, il tipo fu presto ridisegnato P-39C. I primi venti aerei furono costruiti senza armature o serbatoi di carburante autosigillanti. Con l'inizio della seconda guerra mondiale in Europa, gli USAAC iniziarono a valutare le condizioni di combattimento e si resero conto che erano necessarie per garantire la sopravvivenza. Di conseguenza, i rimanenti 60 aerei dell'ordine, designati P-39D, furono costruiti con armature, carri armati autosigillanti e armamenti potenziati. Questo peso aggiunto ha ulteriormente ostacolato le prestazioni dell'aeromobile. Nel settembre del 1940, la British Direct Purchase Commission ordinò 675 velivoli con il nome di Bell Model 14 Caribou. Questo ordine è stato effettuato in base alle prestazioni del prototipo XP-39 non armato e non armato. Ricevendo il loro primo aereo nel settembre 1941, la Royal Air Force scoprì presto che la produzione P-39 era inferiore alle varianti di Hawker Hurricane e Supermarine Spitfire.
Di conseguenza, il P-39 volò in missione di combattimento con gli inglesi prima che la RAF spedisse 200 aerei nell'Unione Sovietica per l'uso con la Red Air Force. Con l'attacco giapponese a Pearl Harbor il 7 dicembre 1941, le Forze aeree dell'esercito americano acquistarono 200 P-39 dall'ordine britannico per l'uso nel Pacifico. Impegnato per la prima volta in Giappone nell'aprile 1942 sulla Nuova Guinea, il P-39 vide un ampio uso in tutto il Pacifico sud-occidentale e volò con le forze americane e australiane. L'Airacobra prestò servizio anche nella "Cactus Air Force" che operava da Henderson Field durante la battaglia di Guadalcanal. Impegnandosi a quote più basse, il P-39, con il suo armamento pesante, si è spesso rivelato un duro avversario per il famoso Mitsubishi A6M Zero. Utilizzato anche negli Aleutine, i piloti hanno scoperto che il P-39 aveva una varietà di problemi di maneggiamento tra cui la tendenza ad entrare in un giro piatto. Questo era spesso il risultato del cambiamento del baricentro del velivolo quando le munizioni erano esaurite. Con l'aumentare delle distanze nella guerra del Pacifico, il P-39 a corto raggio fu ritirato a favore di un numero crescente di P-38.
Sebbene trovato inadatto all'uso nell'Europa occidentale da parte della RAF, il P-39 vide servizio in Nord Africa e nel Mediterraneo con gli USAAF nel 1943 e all'inizio del 1944. Tra quelli che volarono brevemente il tipo c'era il famoso 99th Fighter Squadron (Tuskegee Airmen) che era passato dal Curtiss P-40 Warhawk. Volando a sostegno delle forze alleate durante la Battaglia di Anzio e le pattuglie marittime, le unità P-39 trovarono il tipo particolarmente efficace nel combattimento. All'inizio del 1944, la maggior parte delle unità americane passò alla nuova P-47 Thunderbolt della Repubblica o alla P-51 Mustang nordamericana. Il P-39 era anche impiegato con le Forze aeree co-belligeranti francesi e italiane libere. Mentre il primo era poco soddisfatto del tipo, il secondo impiegava effettivamente il P-39 come velivolo d'attacco al suolo in Albania.
Esiliato dalla RAF e non apprezzato dall'USAAF, il P-39 trovò la sua casa in volo per l'Unione Sovietica. Impiegato dal braccio tattico aereo di quella nazione, il P-39 fu in grado di giocare ai suoi punti di forza poiché la maggior parte del suo combattimento avveniva a quote più basse. In quell'arena, si dimostrò capace contro combattenti tedeschi come Messerschmitt Bf 109 e Focke-Wulf Fw 190. Inoltre, il suo armamento pesante gli permise di eseguire rapidamente il lavoro di Junkers Ju 87 Stukas e altri bombardieri tedeschi. Un totale di 4.719 P-39 sono stati inviati all'Unione Sovietica attraverso il programma di prestito. Questi furono trasportati al fronte attraverso la rotta del traghetto Alaska-Siberia. Nel corso della guerra, cinque dei primi dieci assi sovietici segnarono la maggior parte delle loro uccisioni nel P-39. Di quei P-39 pilotati dai sovietici, 1.030 furono persi in combattimento. Il P-39 rimase in uso con i sovietici fino al 1949.
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