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I lunghi sforzi di Margaret Beaufort per promuovere la successione di suo figlio sono stati ampiamente ricompensati, emotivamente e materialmente. Enrico VII, dopo aver sconfitto Riccardo III e divenuto re, si fece incoronare il 30 ottobre 1485. Secondo quanto riferito, sua madre, 42 anni, pianse per l'incoronazione. Da quel momento in poi fu chiamata in tribunale "Mia Signora, la Madre del Re".
Il matrimonio di Henry Tudor con Elisabetta di York significherebbe che il diritto dei suoi figli alla corona sarebbe più sicuro, ma voleva assicurarsi che la sua richiesta fosse chiara. Poiché la sua pretesa per eredità era piuttosto sottile, e l'idea di una regina che governava di per sé poteva portare immagini della guerra civile dei tempi di Matilde, Henry rivendicò la corona per diritto alla vittoria in battaglia, non il suo matrimonio con Elisabetta o la sua genealogia. Lo rafforzò sposando Elisabetta di York, come aveva promesso pubblicamente di fare nel dicembre del 1483.
Henry Tudor sposò Elisabetta di York il 18 gennaio 1486. Inoltre fece abrogare il parlamento dell'atto che, sotto Riccardo III, aveva dichiarato Elisabetta illegittima. (Ciò probabilmente significa che sapeva che i suoi fratelli, i Principi nella Torre, che avrebbero avuto una pretesa più forte sulla corona di Henry, erano morti.) Il loro primo figlio, Arthur, nacque quasi esattamente nove mesi dopo, il 19 settembre , 1486. Elisabetta fu incoronata regina consorte l'anno successivo.
Henry venne alla regalità dopo anni di esilio fuori dall'Inghilterra, senza molta esperienza nell'amministrazione di un governo. Margaret Beaufort lo aveva consigliato in esilio, e ora era un suo stretto consigliere come re. Dalle sue lettere sappiamo che si è consultato con lei in materia giudiziaria e di appuntamenti.
Lo stesso parlamento del 1485 che abrogò l'illegittimità di Elisabetta di York dichiarò anche Margaret Beaufort a suola femme - in contrasto con a femme covert o una moglie. Ancora sposato con Stanley, questo status le dava l'indipendenza che poche donne, e meno mogli, avevano sotto la legge. Le ha dato completa indipendenza e controllo sulle sue terre e le sue finanze. Suo figlio le ha anche assegnato, nel corso di alcuni anni, molte più terre che erano sotto il suo controllo indipendente. Questi, naturalmente, sarebbero tornati a Henry o ai suoi eredi alla sua morte, poiché non aveva altri figli.
Nonostante non sia mai stata realmente una regina, Margaret Beaufort è stata trattata in tribunale con lo status di regina madre o regina vedova. Dopo il 1499, ha adottato la firma "Margaret R" che può significare "regina" (o può significare "Richmond"). La regina Elisabetta, sua nuora, la superò, ma Margaret si avvicinò alle spalle di Elisabetta, e talvolta indossava abiti simili. La sua famiglia era lussuosa e la più grande d'Inghilterra dopo quella di suo figlio. Potrebbe essere la contessa di Richmond e Derby, ma si è comportata come la pari o quasi uguale della regina.
Elizabeth Woodville si ritirò dalla corte nel 1487, e si ritiene che Margaret Beaufort possa aver istigato la sua partenza. Margaret Beaufort aveva la supervisione del vivaio reale e persino delle procedure per la menzogna della regina. Le fu data la custodia del giovane duca di Buckingham, Edward Stafford, figlio del suo defunto alleato (e del nipote del defunto marito), Henry Stafford, il cui titolo fu restaurato da Enrico VII. (Henry Stafford, condannato per tradimento sotto Riccardo III, gli aveva tolto il titolo.)
Negli ultimi anni, Margaret Beaufort fu nota sia per la spietatezza nella difesa e l'estensione della sua terra e proprietà, sia per la supervisione responsabile delle sue terre e il miglioramento per i suoi inquilini. Ha dato generosamente alle istituzioni religiose e in particolare a sostenere l'educazione del clero a Cambridge.
Margaret patrocinò l'editore William Caxton e commissionò molti libri, alcuni da distribuire alla sua famiglia. Comprò romanzi e testi religiosi da Caxton.
Nel 1497, il sacerdote John Fisher divenne il suo confessore e amico personale. Iniziò a diventare famoso e potente all'università di Cambridge con il sostegno della madre del re.
Si suppone che avesse avuto l'accordo di suo marito nel 1499 di fare un voto di castità, e dopo di ciò visse spesso separata da lui. Dal 1499 al 1506, Margaret visse in un maniero a Collyweston, nel Northamptonshire, migliorandolo in modo che funzionasse come un palazzo.
Quando il matrimonio di Caterina d'Aragona fu organizzato con il nipote maggiore di Margaret, Arthur, Margaret Beaufort fu assegnata a Elisabetta di York per selezionare le donne che avrebbero servito Catherine. Margaret ha anche invitato Catherine a imparare il francese prima di venire in Inghilterra, in modo da poter comunicare con la sua nuova famiglia.
Arthur sposò Catherine nel 1501, e poi Arthur morì l'anno successivo, con suo fratello minore Henry che divenne quindi erede. Sempre nel 1502, Margaret concesse una sovvenzione a Cambridge per fondare la Lady Margaret Professorship of Divinity, e John Fisher divenne il primo a occupare la cattedra. Quando Enrico VII nominò John Fisher vescovo di Rochester, Margaret Beaufort fu determinante nella scelta di Erasmo come suo successore nella cattedra di Lady Margaret.